1、第 44 卷 第 5 期 渔 业 科 学 进 展 Vol.44,No.5 2 0 2 3 年1 0 月 PROGRESS IN FISHERY SCIENCES Oct.,2023 *国家自然科学基金(41876144)、上海市人才发展资金项目(2020107)和上海市自然科学基金(16ZR1415400)共同资助。刘 伟，E-mail: 通信作者：林东明，高级工程师，E-mail: 收稿日期:2022-06-19,收修改稿日期:2022-07-27 DOI:10.19663/j.issn2095-9869.20220619001 http:/ LIU W,FENG Y X,SONG W,LI
2、N D M.Body condition and reproductive investment of mature male Argentinean shortfin squid Illex argentinus.Progress in Fishery Sciences,2023,44(5):1120 阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征和生殖投入*刘 伟1 冯艺璇1 宋 维1 林东明1,2(1.上海海洋大学海洋科学学院 上海 201306；2.大洋渔业资源可持续开发省部共建教育部重点实验室 国家远洋渔业工程技术研究中心 农业农村部大洋渔业开发重点实验室 上海 201306)摘要 为深入全面地认识
3、阿根廷滑柔鱼(Illex argentinus)的繁殖策略，本研究选取 20182021 年西南大西洋公海海域收集的阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体样本，利用残差指标分析法计算体质量胴长标准差作为个体的体征指标，并利用混合效应模型分析体征和性腺指数与栖息海域主要环境因子之间的关系。结果显示，阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的胴长为 143291 mm，体质量为 89559 g，体型以 2020 年的最大，2018 年的最小。2018 年和 2020 年成熟个体的体质量胴长幂函数关系 b 值与匀速生长(b=3)存在显著性差异。体征以 2020 年的体征最好，2018 年和 2021 年的体征较差；性腺指数则以
4、2020 年的最低，2018 年和 2021 年次之。体征与海表温度和叶绿素 a 质量浓度存在显著的相关关系，在海表温度为 9.012.5 时，体征随海表温度的增加呈下降趋势；在叶绿素 a 质量浓度为 1 mg/m3左右，体征处于较佳状态。性腺指数仅与海表温度存在显著的相关关系，在海表温度为 15 左右处于较大值。以上结果表明，阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征与生殖投入存在权衡，海表温度对体征和生殖投入均有显著影响，且叶绿素 a 质量浓度也对体征产生显著影响。关键词 阿根廷滑柔鱼；体征；性腺指数；生殖投入；西南大西洋 中图分类号 S932.8 文献标识码 A 文章编号 2095-9869(202
5、3)05-0011-10 体征及生殖投入是生物个体生活史过程中重要的生物学特性，前者综合反映了生长发育过程中的健康状况(Green,2001)，后者则是能量积累对生殖发育的投入分配水平(McBride et al,2015)，二者共同决定了生物个体的繁殖价(reproductive value)(Schulte-Hostedde et al,2005)及种群资源量(Barneche et al,2018)。头足类(除鹦鹉螺外)具有生命周期短、生长速度快、终生一次繁殖产卵等生活史特征(Boyle et al,2005)，很多种类因世代更替快且资源量丰富而成为世界头足类渔业的重要捕捞对象(FAO,
6、2020)。头足类的性腺发育滞后于个体生长(Boyle et al,2005)，但在性腺发育开始之后，生殖发育的能量需求增大显著，生殖能量投入甚至高达体质量的 50%(Jackson et al,2004)，并且与栖息海域环境的波动变化密切相关(Pecl et al,2006)。已有研究初步显示，头足类的体征与生殖投入密切相关，前者影响着生殖投入的水平，而较高的生殖投入则对个体的健康状况产生负影响(韩飞等,2019;臧娜等,2021)。因此，深入分析这些种类的体征与生殖投入，对掌握它们的生活史及资源量波动变化具有重要的理论和实践意义。阿根廷滑柔鱼(Illex argentinus)是大洋性头足
7、类，是西南大西洋重要的生物种类，资源量丰富，既是世12 渔 业 科 学 进 展 第 44 卷 界头足类渔业的重要经济种，也是我国远洋鱿钓渔业的主要捕捞对象之一(陈新军,2019)。同时，阿根廷滑柔鱼在西南大西洋海域具有季节性的向岸离岸洄游习性以及较长距离的南北向索饵产卵洄游习性(Rodhouse et al,2013)，因其食性贪婪、食物组成多样，且是很多高营养级种类的主要食物来源，在西南大西洋生态系统中发挥着重要的“生物泵作用”(Arkhipkin,2013)。类似于其他头足类属种，阿根廷滑 柔 鱼 寿 命 短、生 长 快、营 间 歇 性 终 端 产 卵(intermittent termi
8、nal spawning)(Lin et al,2017a)，生殖能量来源以现场摄食投入为主(Lin et al,2019)，体征的年间波动变化显著(臧娜等,2021)。然而，现有的研究较多地集中于雌性个体，雄性个体的体征及生殖投入方面研究鲜有报道。此外，雄性个体性腺发育先于雌性个体(Rodhouse et al,1990)，雄性个体生殖投入的研究将有助于深入认识该种类的生物学特征。因此，本研究以 20182021 年采集的阿根廷滑柔鱼雄性成熟样本为研究对象，开展体征及生殖投入的研究，旨在深入认识阿根廷滑柔鱼的生殖发育特性，为掌握该种群资源的生活史策略提供参考。1 材料与方法 1.1 样本采集
9、 本实验阿根廷滑柔鱼样本来自我国远洋鱿钓渔业作业渔船的渔获物，采集海域为 56156336W、40054939S 的西南大西洋公海海域(图 1)，采样时间为 2018 年 3 月、2019 年 13 月、2020 年 56 月、2021 年 24 月。根据鱿钓渔业作业渔船流动作业的特点，每个站点随机取样，样本经冷冻保存后运回实验室进行生物学分析。1.2 生物学测定 阿根廷滑柔鱼样本室温解冻后进行生物学测定，测定内容包括胴长(mantel length,ML)、体质量(body weight,BW)、精巢质量(testis weight,TW)、精荚复合体质量(spermatophoric co
10、mplex weight,SCW)、性腺成熟度(maturity stage,MAT)。胴长测定精确到 1 mm，体质量的测定精确到 1 g，精巢和精荚复合体的质量测定精确到 0.01 g。性腺成熟度以 ICES(2010)的划分标准为基础，结合林东明等(2014)的划分标准，将阿根廷滑柔鱼雄性个体的性腺成熟度划分为、和共 8 个时期。其中，期为性腺发育未成熟期，期为性腺发育成熟期，期为繁殖期，期为繁殖后期。本研究选取所有性腺发育成熟的雄性个体样本进行分析，其中，2018 年 125 尾，2019 年 349 尾，2020 年 213 尾，2021 年 251 尾，共计 938 尾。图 1 西
11、南大西洋阿根廷滑柔鱼采样海域和采样站点 Fig.1 Sampling region and sampling stations of I.argentinus in the southwest Atlantic Ocean 1.3 采样海域的环境因子 本研究使用的环境因子为海表温度(sea surface temperature,SST)和叶绿素 a 质量浓度(chlorophyll a concentration,Chla)，二者均为日平均值，下载自美国 NOAA 海洋观测中心 ERDDAP 数据服务终端(https:/oceanwatch.pifsc.noaa.gov/erddap/ind
12、ex.html)。其中，海表温度数据库 ID 为 CRW_sst_v3_1，各采样站点的海表温度为 8.8917.27 (图 2a)；叶绿素 a质量浓度数据库 ID 为 noaa_snpp_chla_daily，各采样站点的叶绿素 a 质量浓度为 0.433.91 mg/m3(图 2b)。1.4 数据分析 阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体体质量与胴长关系采用非线性回归的方法，进行幂函数曲线拟合：BW=aMLb 式中，BW 为体质量(g)，ML 为胴长(mm)，a、b 为待估算参数。性腺指数(gonadosomatic index,GSI,%)为阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的生殖系统组织质量与体质 第 5
13、期 刘 伟等:阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征和生殖投入 13 图 2 采样站点的海表面温度(a)和叶绿素 a 质量浓度(b)分布 Fig.2 Sea surface temperature(SST)(a)and chlorophyll a concentration(Chla)(b)of sampling stations in the southwest Atlantic Ocean 量之间的比值，计算公式(Sato,2017)为：GSI=RW/BW100%式中，GSI 为性腺指数(%)，RW 为生殖系统组织质量(g,含精巢、输精管、精荚腺、精荚管、尼氏囊和端器)，BW 为体质量(g)。根据
14、阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体质量胴长幂函数关系，计算体质量胴长的残差值并标准化：Rs=ei/se 式中，Rs为体质量胴长标准残差，ei为第 i 尾雄性成熟个体的体质量胴长关系的残差值，se为体质量胴长关系残差的标准差。性腺指数是衡量生殖发育过程中生物个体的能量资源在性腺和肌肉组织之间的分配比例，一定程度表征了生物个体对生殖发育的能量投入水平(Chen et al,2022)；同时，体质量胴长标准残差是独立于个体大小，能够反映个体肌肉组织的健康状况：残差值为负值，表示组织的健康状况不佳；残差值为正值，表示组织的健康状况良好(Green,2001;Jackson et al,2004)。因此，本研
15、究分别以性腺指数作为阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的生殖投入的参考指标，体质量胴 长 标 准 残 差 作 为 雄 性 成 熟 个 体 的 体 征(body condition)。利用单因素方差分析(one-way ANOVA)检验体征指标、性腺指数不同年份之间的差异性，再利用Tukey HSD 进行差异性随后检验。利用线性混合效应模型(linear mixed-effects models,LMM)拟合分析雄性成熟个体的性腺指数与体征的关系，模型随机效应因 子 为 采 样 年份；利用广义加性混合效应模型(generalized additive mixed-effects models,GAMM)分
16、别拟合分析雄性成熟个体性腺指数和体征与 SST、Chla 的关系，混合效应模型亦以采样年份为随机效应因子。LMM 模型和 GAMM 模型分别采用 R 语言lmerTest 数据包和 mgcv 数据包进行处理。所有数据的统计分析均利用 R 语言进行处理(R Core Team,2020)，结果用平均值标准差(MeanSD)表示。2 结果 2.1 生长发育特性 20182021 年阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体胴长为 143291 mm，体质量为 89559 g。体型以 2020 年最大，平均胴长和平均体质量分别为(233.8117.53)mm和(327.5778.37)g；2018 年平均胴长为(19
17、1.98 22.53)mm，平均体质量为(174.6262.15)mm，体型最小(表 1)。阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体体质量与胴长呈显著的幂函数关系，其中，2018 年和 2020 年的幂函数关系 a 值均大于 2019 年和 2021 年的 a 值，并且 2018 年和 2020 年的幂函数关系 b 值与匀速生长(b=3)存在显著性差异(表 1)。2.2 体征与性腺指数 20182021 年阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体不同 14 渔 业 科 学 进 展 第 44 卷 表 1 20182021 年阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的胴长和体质量 Tab.1 The mantle length and body
18、 weight of mature male I.argentinus sampled from 2018 to 2021 体质量胴长幂函数参数 Coefficients of power regression between body weight and mantle length 年份 Year 月份 Month 数量/尾 Number 胴长 Mantle length/mm 体质量 Body weight/g a b r2 2018 3 125 148247(191.9822.53)89356(174.6262.15)31.00105 2.52*0.75 2019 13 349 143
19、282(206.5422.50)92451(219.9871.51)3.35105 2.92 0.84 2020 56 213 184291(233.8117.53)168559(327.5778.37)77.00105 2.38*0.70 2021 24 251 158248(208.8114.48)100370(208.2544.28)5.29105 2.84 0.79 注：数据 b 列“*”表示函数 b 值与匀速生长 b=3 存在显著性差异。Note:Superscript“*”in b value indicates significant difference between reg
20、ression coefficient b value and isometric growth b=3.年份之间的体征存在显著性差异(F=38.80,P0.05)，其中，2020 年体征最好，2018 年和 2021 年的体征较差(图 3a)。性腺指数也存在显著的年间差异性(F=33.44,P0.05)(图 3b)。其中，2018 年的性腺指数为 2.33%10.93%(5.611.53)，2019 年的性腺指数为1.26%12.04%(5.231.32)，2020 年的性腺指数为2.01%7.63%(4.530.69)，2021 年的性腺指数为2.14%7.54%(4.730.94)。线性
21、混合效应模型结果显示，阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的性腺指数与体征没有显著的相关关系(t=1.79,P=0.07)，模型的合计方差解释率为 14%(r2=0.14)(表 2)。2.3 体征与环境因子的关系 GAMM 模型结果显示，阿根廷滑柔鱼雄性个体的体征与海表温度(SST)和叶绿素 a 质量浓度呈显著的相关关系，采样年份的偏差解释率占比为 15.89%(表 3)。海表温度对体征具有负影响(模型参数估计值=1.44)，在海表温度为 9.012.5 时，体征先随温度增加呈下降趋势，随后处于稳定状态(图 4a)。叶绿素 a 质量浓度对体征具有正影响(模型参数估计值=0.79)，在叶绿素 a 质量浓度为
22、 1 mg/m3左右，阿根廷滑柔鱼雄性个体的体征处于较佳状态(图 4b)。2.4 性腺指数与环境因子的关系 GAMM 模型显示，阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的性腺指数与海表温度(SST)呈显著的相关关系(F=7.10,P0.05)，与叶绿素 a 质量浓度的关系不显著(F=0.67,P=0.55)，采样年份的偏差解释率占比为22.60%(表 4)。其中，性腺指数与海表温度呈正相关关系(模型参数估计值=0.43)，在海表温度为 15 左右处于较大值(图 5)。图 3 20182021 年阿根廷滑柔鱼雄性个体的体征指标(a)和性腺指数(b)的分布 Fig.3 The distribution of bo
23、dy condition(a)and gonadosomatic index(b)of mature male I.argentinus sampled from 2018 to 2021 箱型图内黑色实心点表示平均值；误差线上标示的不同字母表示随后检验差异显著(P0.05)。Black solid points in the boxplot represent the mean value;Different letters above error bars represent significant differences determined by HSD test(P0.05).第 5
24、 期 刘 伟等:阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征和生殖投入 15 表 2 阿根廷滑柔鱼雄性个体性腺指数与体征的线性混合效应模型结果 Tab.2 Results of linear mixed-effects models performed body condition on gonadosomatic index for mature male I.argentinus 模型类目 Model term 因子参数估计 Estimate of factors and variables 随机效应 Random effect 因子 Factor 效应方差 Variance标准偏差 Std.Dev 采
25、样年份 Sampling year 0.21 0.46 残差 Residual 1.30 1.14 固定效应 Fixed effect 参数 Variable 估计 Estimate 标准误差 Std.Error t P 截距 Intercept 5.02 0.24 21.36 2.48104 体征 Body condition 0.07 0.04 1.79 0.07 模型统计 Model statistic 统计量 Statistic 估计 Estimate r2 0.14 表 3 阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征与海表温度、叶绿素 a 质量浓度的广义加性混合效应模型结果 Tab.3 Resu
26、lts of generalized additive mixed-effects models performed body condition on sea surface temperature (SST)and chlorophyll a concentration(Chla)for mature male I.argentinus 效应 Effects 模型参数因子 Model parameter 估计 Estimate标准偏差 Standard deviance F P-value 采样年份 Sampling year 0.17 随机效应 Random effect 残差 Resi
27、dual 0.90 截距 Intercept 0.03 0.09 0.28 0.78 海表温度 SST 1.44 0.18 21.94 2.001015固定效应 Fixed effect 叶绿素 a Chla 0.79 0.21 7.85 2.91105 图 4 海表温度(a)和叶绿素 a 质量浓度(b)对阿根廷滑柔鱼雄性个体体征指标的影响关系 Fig.4 Smoothing plot of effects of sea surface temperature(a)and chlorophyll a concentration(b)on body condition of mature mal
28、e I.argentinus 3 讨论 3.1 生长发育特性 阿根廷滑柔鱼种群结构复杂，根据产卵季节、产卵场、成熟胴长等可以划分为 4 个群体(表 5)。本研究结果显示，阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的采集月份较多集中在 14 月，采集海域在 4248S 的大陆架海域，成熟个体的胴长在 191234 mm 之间。因此，本研究的阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体样本可能以夏 季产卵种群为主，兼有部分南巴塔哥尼亚种群个体。具体的群体归属需要今后综合耳石和角质颚等硬组织微结构的年龄生长及孵化时间推算等加以确定。体质量体长幂函数回归关系是鱼类生长发育的重要研究手段之一(黄真理等,1999)，函数中的系数 a值可作为个
29、体健康指数和肥满度的参考指标(黄真理等,1999;Green,2001;张小谷等,2007)，与环境因子中的饵料生物丰度密切相关(Froese,2006)；指数 b 值则用于表征研究对象生长发育中体质量与体长生长的均匀性(Froese,2006)。通常，指数 b 值大小可以用 16 渔 业 科 学 进 展 第 44 卷 图 5 海表温度对阿根廷滑柔鱼雄性 成熟个体性腺指数的影响关系 Fig.5 Smoothing plot of effects of sea surface temperature on gonadosomatic index of mature male Illex arge
30、ntinus 来判断鱼类个体是否处于等速生长(Froese,2006)：b值接近于 3 时，体质量和体长的生长接近匀速生长；b3，体长生长速度小于体质量生长速度，个体呈正异速生长。本研究结果显示，雄性成熟个体的体质量胴长幂函数关系 b 值小于匀速生长(b=3)，与宣思鹏等(2018)的研究结果相近。同时，2018 年和2020 年雄性成熟个体的体质量胴长幂函数关系的 b值与匀速生长(b=3)之间存在显著差异且小于 3，而2019年和2021年则与匀速生长b=3的差异性不显著，表明 2018 年和 2020 年采集的雄性成熟个体为负异速生长，2019 年和 2021 年采集的雄性成熟个体为匀速生
31、长。臧娜等(2021)对 20122014 年采集的阿根廷滑柔鱼进行体质量胴长幂函数分析时也发现，雄性个体的体质量和胴长生长存在年间差异性。这种差异性可能与阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体健康状况的年间差异有关。本研究发现，2018 年和 2020 年雄性成熟个体体质量胴长幂函数关系的 a 值大于 2019 年和2021 年，可见 2018 年和 2020 年雄性成熟个体具有较好的健康指数和肥满度，使得个体的生长更倾向于个体体型在长度上的生长(黄真理等,1999;Green,2001)。3.2 体征和生殖投入与主要环境因子的关系 体征及生殖投入作为生物个体生活史过程的重要生物学特性，二者之间的权衡影响
32、着个体生长发育(McBride et al,2015)。本研究发现，2018 年阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体具有较大的平均性腺指数、较差的体征；与此相反，2020 年个体的体征最佳，平均性腺指数则相对较小，2019 年和 2021 年个体的体征及其性腺指数处于相对中间水平。这些结果表明，阿根 表 4 阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体性腺指数与海表温度、叶绿素 a 质量浓度的广义加性混合效应模型结果 Tab.4 Results of generalized additive mixed-effects models performed gonadosomatic index on sea surface t
33、emperature(SST)and chlorophyll a concentration(Chla)for mature male I.argentinus 效应 Effects 模型参数因子 Model parameter 估计值 Estimate标准偏差 Standard deviance F P-value 随机效应 Random effect 采样年份 Sampling year 0.33 残差Residual 1.13 固定效应 Fixed effect 截距 Intercept 5.02 0.17 29.92 21016 海表温度 SST 0.43 0.19 7.10 5.41
34、03 叶绿素 a Chla 0.07 0.22 0.67 0.55 表 5 阿根廷滑柔鱼不同产卵种群的性腺成熟胴长、产卵时间和产卵海域 Tab.5 Size-at-maturity,spawning season and spawning ground of different spawning stocks of I.argentinus 成熟体长 Mature mantle length/mm 种群 Stock 雌性 Female 雄性 Male 产卵时间 Spawning 产卵海域 Spawning region 南巴塔哥尼亚种群 South Patagonic stock 250410
35、 (Rodhouse et al,1990)190320 (Rodhouse et al,1990)48 月(Brunetti et al,1998)44S 以北的大陆坡海域(Brunetti et al,1998;Crespi-Abril et al,2012)北巴塔哥尼亚种群 North Patagonic stock 224340 (Arkhipkin et al,1994)210300 (Arkhipkin et al,1994)79 月(Crespi-Abril et al,2012)38S 以北的大陆坡海域(Brunetti et al,1991)夏季产卵种群 Summer spa
36、wning stock 150250 (Crespi-Abril et al,2012)140220 (Crespi-Abril et al,2012)12 月翌年 3 月(Brunetti et al,1998)4248S 的大陆架海域(Brunetti et al,1998;Crespi-Abril et al,2012)春季产卵种群 Spring spawning stock 240356 (Brunetti et al,1998)188296 (Brunetti et al,1998)711 月(Brunetti et al,1998)2734S 的大陆坡海域(Brunetti et
37、al,1998)第 5 期 刘 伟等:阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征和生殖投入 17 廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征与其性腺指数呈负相关关系，二者之间的权衡影响着这些个体体质量与胴长的生长，与 2018 年和 2020 年个体的负异速生长、2019年和 2021 年个体的匀速生长的生长发育特性是相一致的。值得注意的是，阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体性腺指数与体征的线性混合模型结果显示，尽管体征与性腺指数呈负相关关系(模型估计值=0.07)，但在显著性水平P0.05 时，性腺指数与体征相关关系不显著(P=0.07)。这可能与阿根廷滑柔鱼营收入资本混合型的生殖投入方式密切相关，生殖能量主要来源于现场的食物摄
38、食与转化吸收(Lin et al,2019)。同时，雄性个体的生殖投入水平较低也可能是性腺指数与体征相关关系不显著的原因之一。相较于雌性个体，阿根廷滑柔鱼雄性个体生殖投入的平均水平约等于雌性的 1/2(Rodhouse et al,1992)。然而，具体的原因需后续结合组织能量密度、脂肪酸生物化学标志物等研究加以确证。通常，头足类对栖息海域环境的波动变化敏感性高，在生长发育、能量积累及生殖投入方面具有环境选择适应特性(Boyle et al,2005)。阿根廷滑柔鱼是西南大西洋海域的重要生物种类，资源量大，但容易受到栖息海域环境波动变化的影响(刘赫威等,2020)。已有研究表明，阿根廷滑柔鱼的
39、生长发育与海表温度、叶绿素 a 质量浓度等环境因子密切相关(Waluda et al,2001;Lin et al,2017b)。本研究发现，海表温度和叶绿素 a 质量浓度与阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征具有显著的相关关系，前者对体征产生负影响，后者则与体征呈正相关关系，与 Lin 等(2017b)基于组织能量积累与栖息海域海表温度、叶绿素 a 质量浓度的研究结果相一致。结合肌肉组织是阿根廷滑柔鱼等头足类的最大能量存储器官(林东明等,2017)，以及体征综合反映生长发育过程中的健康状况变化(Green,2001)，本研究结果表明，体征与海表温度、叶绿素 a 质量浓度的关系与其肌肉组织能量积累随
40、着栖息海域环境波动变化密切相关。同时，采样年份的偏差解释率占比仅为 15.89%，说明阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体与栖息海域的海表温度、叶绿素 a 质量浓度的关系是一致的，不随年份推移而变化。本研究也发现，阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体的体征在海表温度为 9.012.5 时呈下降趋势、在叶绿素 a 质量浓度为 1 mg/m3左右处于较佳状态。这可能是因为海水温度上升加速其代谢速率和机体活动水平(Rosa et al,2008)，而在一定叶绿素 a 质量浓度的海域具有较好的饵料食物分布，促进个体的食物可获得性(Portner et al,2020)，进而有助于个体肌肉组织的生长和组织能量积累(Lin et
41、 al,2017b)。此外，阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体性腺指数与栖息海表温度呈显著的正相关关系，在海表温度为 15 时具有较大值，说明雄性成熟个体生殖投入随着海水温度升高而增大。已有研究表明，阿根廷滑柔鱼雄性个体的性腺先于雌性个体发育，且先于雌性个体向水温较高的海域进行产卵洄游，期间性腺组织持续生长发育并累积成熟精荚(Rodhouse et al,2013)，性腺指数随之增大。然而，性腺指数与栖息海域叶绿素 a 质量浓度无显著的相关关系，与雌性个体生殖投入随叶绿素 a 质量浓度增加而增大的正相关关系有所不同(Lin et al,2017b)。这种差异可能是由雌雄性个体之间生殖投入的大小不同且雄性
42、个体提前离开索饵场所致。通常，雄性个体投入性腺组织生长发育的能量较低(Rodhouse et al,1992)，且先行性腺发育的雄性个体会提前离开索饵场(Rodhouse et al,2013)。因而，以叶绿素 a 质量浓度为表征的海域饵料食物丰度(Ramrez et al,2017)对雄性个体生殖投入的作用影响较为不明显。同时，雄性个体性腺成熟后较活跃的繁殖行为(Rodhouse et al,2013)也可能是其生殖投入与海域初级生产力关系不显著的原因之一。尽管头足类(除鹦鹉螺种类之外)的生命周期短，繁殖结束后便死去，但是，雄性个体在繁殖期间具有相对复杂的繁殖行为且能量需求较高(Rodhou
43、se et al,2013;Lin et al,2019)。阿根廷滑柔鱼雄性个体在繁殖时需要抓牢雌性个体行“头对头”的交配行为，利用茎化腕向雌性个体传输精荚(Rodhouse et al,2013)。该过程需要较高的能量投入且肌肉组织代谢需求也较高，因而，雄性个体可能在摄食能量投入分配中较多地倾向于肌肉组织，体征与叶绿素 a 质量浓度的正相关关系便是佐证之一。4 结论 本研究通过残差指标分析法以及混合效应模型统计分析，初步阐明了阿根廷滑柔鱼雄性成熟个体体征、性腺指数以及二者与栖息海域主要环境因子之间的关系。雄性成熟个体的体质量与胴长相对生长存在年间差异性，体征维持和生殖投入之间的权衡影响着体质
44、量与胴长的生长。海表温度和叶绿素 a 质量浓度对体征具有显著的效应影响，前者对体征产生负影响，后者则对体征产生正影响。雄性成熟个体的性腺指数仅与海表温度呈显著的正相关关系。这些结果将为进一步认识阿根廷滑柔鱼的生物学特性提供基础，也为深入开展大洋性柔鱼类生殖投入策略及其环境响应研究提供科学支撑。18 渔 业 科 学 进 展 第 44 卷 参 考 文 献 ARKHIPKIN A I.Squid as nutrient vectors linking Southwest Atlantic marine ecosystems.Deep-Sea Research Part:Topical Studies
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