1、郭娜，张玥，刘贤雍，等 丛枝菌根真菌提高植物耐盐性生理机制研究进展 J 江苏农业科学，2023，51(4):16 23doi:10 15889/j issn1002 1302 2023 04003丛枝菌根真菌提高植物耐盐性生理机制研究进展丛枝菌根真菌提高植物耐盐性生理机制研究进展郭娜，张玥，刘贤雍，乔巍，接伟光(黑龙江东方学院，黑龙江哈尔滨 150066)摘要:随着经济的发展，诸多环境问题以及不良的农业生产活动方式使得土壤盐渍化程度加重，土壤盐渍化的改良成为全球性问题，盐碱地资源再度开发利用成为各地关注重点。丛枝菌根真菌是一类可以与植物形成共生关系并为其改善多种抗逆特性的活体微生物，在协助宿主
2、面对各类胁迫作用时，通过协助宿主在胁迫作用下的养分等物质吸收来减轻胁迫作用的负面影响，其在农业和生态环境方面的应用得到广泛关注。本文从盐胁迫下丛枝菌根真菌对宿主植物的影响及对根际土壤的影响等 2 个角度综述了其提高植物耐盐性生理机制，初步总结了丛枝菌根真菌在促进植物应对盐胁迫时的基本策略，旨在为了解该研究领域的现状和发展提供参考，为丛枝菌根真菌提高盐渍土生产力、扩大耕地面积以及提高作物产量等实际意义提供科学依据，为增强植物耐盐性和盐碱地改良的研究提供新的思路。关键词:丛枝菌根真菌;菌根共生体;耐盐性;生理机制;盐胁迫中图分类号:S182;S184文献标志码:A文章编号:1002 1302(20
3、23)04 0016 07收稿日期:2022 04 08基金项目:黑龙江省自然科学基金联合引导项目(编号:LH2021C076)。作者简介:郭娜(1983)，女，辽宁昌图人，博士，副教授，硕士生导师，从事生物活性物质利用研究。E mail:guona0329126 com。通信作者:接伟光，博士，教授，硕士生导师，从事微生物生理生态研究。E mail:jieweiguang2007126 com。丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi，AMF)在自然界中分布广泛，是普遍存在于土壤中的一种微生物，它是根际土壤的主要成分之一。为植物根系中最重要的一类内生真菌，主要包
4、括球囊菌门中的多孢囊霉目、原囊霉目、球囊霉目和类球囊霉目。目前，最新 AM 真菌分类系统形成了 1 纲4 目 11 科 27 属约 300 种1。AM 真菌广泛存在于耕地、林地、草原等生态环境中，能够与自然界大多数的陆生植物根系共生。AM 真菌的丛枝结构一方面作为植物根际的延伸，协助植物进行养分吸收，另一方面植物为其提供碳水化合物。随着研究的深入，人们了解到 AM真菌的定殖对植物性能产生多种有益的影响，包括为寄主植物提供了有机碳和真菌生长繁殖所需的基质;提高植物根际土壤的理化性质协助水分和诸如氮磷等无机元素的摄入，维持土壤肥力改善生态系统的平衡，改变植物生理活动和种间相互作用调控植物根系分泌次
5、生代谢产物等功能2。在自然条件下，不同的地理气候条件和人类活动等原因下，各种不利环境都超过了自然和植物发育的可接受范围，导致植物受伤甚至死亡。这些环境被称为逆境或胁迫，会损害植物。植物在不利环境中的适应性和抵抗力为植物的抗逆性或抗性。当植物受到外界因素胁迫，胁迫条件本身或通过胁迫产生的生理生化变化作为信号分子激活下游信号通路，最终引起植物产生针对相应胁迫的抗逆举措，其中涉及一系列基因表达与调控3。植物抗逆性相关的研究可以帮助我们规划地区经济作物的种植，有利于提高地区农业经济效益。盐胁迫对于世界农业产生的负面影响不容小觑，据估计，全球 5%7%的土地受到盐碱化的影响，并且数值逐年增加4。AM 真
6、菌能缓解植物在盐胁迫下受到的伤害，主要体现在降低植物的渗透势，从而影响植物水分吸收，钠和氯离子的毒害会导致代谢紊乱、细胞器的损害、植物的营养失调 3 个方面。AM 真菌通过增加渗透压调节来抵消渗透压降低，通过增加抗氧化剂的产生来降低植物在盐胁迫下植物代谢产生的氧自由基，通过保护植物的光合作用、调节气孔导度以提高水分利用率等方式来降低盐胁迫带给植物的负面作用5。目前，国内外已经对盐胁迫下 AM 真菌与宿主植物形成共生关系并适应各种逆境环境开展了一些研究，因此本文从盐胁迫下 AM 真菌对宿主植物环境互作角度的影响及对根际土壤的影响等 2 个角度综述 AM 真菌提高植物耐盐性生理机制，旨在为了解该研
7、究领域的现状和发展提供参考，为 AM 真菌提高植物耐盐性和61江苏农业科学2023 年第 51 卷第 4 期盐碱地的改良及盐渍土生产力的提高提供科学依据。1AM 真菌对盐胁迫下宿主植物的影响1 1AM 真菌对植物生理水平的影响当植物受到盐胁迫时，AM 真菌可能通过影响植物激素水平的方式协助植物避免其带来的危害。脱落酸(ABA)作为一类植物激素，会防止细胞延伸，促使叶片脱落，从而影响植物生长。盐胁迫下，莴苣(LactucasativaL)的 ABA 含 量 在 0、40 mmol/L NaCl 条件下相比对照组(未定殖 AM 真菌)具有更低的水平，在 80 mmol/L NaCl 条件下略高于
8、对 照 组。但 在 对 根 部 的 ABA 合 成 基 因LsNCED2 的表达测定中，在 40 mmol/L NaCl 时植物LsNCED2 基因的表达就已经超过对照组，暗示 AM真菌在盐胁迫下存在一种机制改变寄主的 ABA 水平，并且这种机制可能是 AM 真菌缓解植物盐胁迫的一种方式6。在对芝麻(Sesamum indicum L)的研究中，吲哚乙酸(IAA)、吲哚丁酸(IBA)和赤霉素(GA)含量在盐胁迫下均有所降低，AM 真菌的定殖一定程度上恢复了上述激素在植物体内的水平，并且降低了 ABA 的产生7。对大豆Glycine max(L)Merr 的研究中也证明了盐胁迫下导致 IAA和
9、IBA 水平降低的情况。另外，在 AM 定殖后，异戊二烯的水平有增加的趋势，但尚不清楚这与 ABA 含量的降低是否有关联8。独脚金内酯(SL)在与种子的萌发、生枝和与寄主植物的共生中起到十分重要的作用。宿主根通过释放 SL 来刺激土壤中的AM 真菌伸长菌丝，利于 AM 的定殖。更重要的是，SL 可能也帮助了宿主应对盐胁迫9。在对大麻(Cannabis sativa L)幼苗的研究中，研究者发现植物 AM 真菌通过提高 ABA 含量引起 SL 的产生，而植物在盐胁迫下 H2O2水平的上升可能影响了植物ABA 的产生10。在研究宁夏盐土接种 AM 真菌改善枸杞(Lycium chinense Mi
10、ll)的生长中分析结果表明，地表球囊霉(Glomus versiforme)直接影响了枸杞的 LAA 和 ABA 含量，并且通过参与这 2 种激素的调控促进了植物自身对养分和水分的吸收利用11。百 合 属(Lilium)植 株 接 种 摩 西 柄 管 囊 霉(Funneliformismosseae)和 地 表 球 囊 霉(Gversiforme)可以缓解盐胁迫，其主要原因是影响了盐胁迫下百合内源激素 IAA 和 ABA 含量，进而提高根系生长能力，在不利条件下提高吸水率，调节自身渗 透 平 衡 能 力12。在 探 索 简 氏 气 单 胞 菌(Aeromonas simplicis)和希瓦氏菌
11、(Shewanella)这 2种菌株促进植物生长的机制研究中，2 种菌株通过产生挥 发 性 酸 类 物 质 促 进 拟 南 芥Arabidopsisthaliana(L)Heynh 的生长发育，推测这 2 种菌株通过调节土壤环境的 pH 值来促进处于盐碱胁迫下植物的生长13。刘旭光发现，在盐碱胁迫下接种AM 真 菌 对 蒙 古 黄 芪 Astragalus membranaceus(Fisch)Bunge varmongholicus(Bunge)P KHsiao 幼苗的生长指标、生理指标及有效成分有着有益的影响14。郑爱珍等在研究 AM 真菌对水培番茄(Lycopersicon escule
12、ntum Mill)生长的影响中发现，单独接种根内球囊霉(G intraradices)或摩西球囊霉(G mosseae)均显著促进了番茄(L esculentumMill)根系发育，数据表明其根长、根表面积、根体积、分叉数等指标都明显增加15。1 2AM 真菌对植物氧化胁迫的影响植物细胞中的氧自由基多数来源于线粒体和叶绿体的电子传递过程。当植物受到外界胁迫时，这些活性氧簇(ROS，包括 HO2、O2、OH、H2O2)增加，导致细胞中脂质、蛋白质和 DNA 受到氧化损伤，最终导致植物死亡。为了抵御氧毒害，植物自身产生的抗氧化酶包括超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、抗坏血酸过氧化物
13、酶(APX)、愈创木酚过氧化酶(GPOX)、谷胱甘肽还原酶(GR)、单脱氢抗坏血酸还原酶(MDHAR)、脱氢抗坏血酸还原酶(DHAR)、谷胱甘肽 S 转移酶(GST)以及谷胱甘肽过氧化物酶(GSH Px/GPX)和非酶类抗氧化剂，如维生素 C(VC)、谷胱甘肽(GSH)、脯氨酸(Pro)、生育酚(VE)、类葫萝卜素(Car)以及黄酮类物质16。研究表明，菌根定殖的植物往往相比非菌根植物在盐胁迫下受到的氧化应激损伤更少。在以胡卢巴(Trigonella foenum graecum L)为对象的研究中，研究人员对比了在 0、50、100、200 mmol/L 下接种 AM 真菌和不接种 AM真菌
14、的胡卢巴根系与枝叶的干质量、丙二醛(MDA)含量、抗氧化物含量、抗氧化物酶活性。结果显示接种了 AM 真菌的胡卢巴根系与枝叶有更高的干质量，更低的丙二醛(MDA，类膜脂氧化产物)，更高的抗坏血酸、生育酚、谷胱甘肽和类胡萝卜素含量。同时 SOD 的活性水平升高、CAT 的水平下降17。具有优势的 AM 真菌可以显著提高植物体内抗氧化物的含量，不仅可以增加植物中各种抗氧71江苏农业科学2023 年第 51 卷第 4 期化酶的酶促反应活性和能力，还可以提高抗氧化剂的积累。常伟在试验中发现，盐胁迫条件下接种根内球囊霉(G intraradices)提高了沙枣(Elaeagnusangustifolia
15、 L)苗木叶片 SOD、CAT、APX、POD 的活性，激活了抗氧化酶系统积累更多的可溶性物质改善渗透调节能力清除 ROS 的毒害增强了沙枣(Eangustifolia L)苗木的耐盐性18。南雪芹通过接种不同 种 类 的 AM 真 菌 研 究 其 对 茶 树Camelliasinensis(L)O Ktze 幼苗的耐盐性，POD、CAT 活性在盐处理第 3 天达到最大值之后开始下降，SOD活性在盐处理第 3 天显著增高之后呈缓慢上升趋势。说明盐处理前期由 POD、CAT 和 SOD 协同清除叶细胞中的氧自由基和过氧化产物盐，处理后期POD、CAT 活性下降清除氧自由基说明保护细胞膜系统的任务
16、主要由 SOD 负责19。在对番茄(Lesculentum Mill)的试验中也获得了类似的结果，其根、茎、叶干质量增加，SOD、POD、APX 的活性增加，而 CAT 则影响不明显20。AM 真菌通过增加多种抗氧化酶(SOD、CAT、APX、GR)的活性降低了MDA、H2O2的水平，并提到 AM 真菌也通过提高相对离子渗漏率来降低黄瓜(Cucumis sativus L)在盐胁迫下的应激氧伤害21。朱凌骏通过接种菌根真菌与自培无菌皂荚(Gleditsia sinensis Lam)和榉树 Zelkova serrata(Thunb)Makino 实生幼苗并进行盐胁迫的盆栽试验，结果表明，盐胁迫下，菌根真菌会通过调节植物根系或叶片的 NR、GR、NOX 活性，来抵抗盐胁迫对宿主植物的危害，同时会提高植物吸收光能的能力22。有报道称，AM 真菌与枯草芽孢杆菌(Bacillus subtilis)联用可以增加部分抗氧化物酶在植物中的活性并降低 MDA 的含量，对于植物中的非酶类抗氧化剂而言，脯氨酸、甜菜碱的含量在盐胁迫下往往会增加23，值得注意的是，虽然在接种 AM 真菌之后，植物的脯氨酸
