1、基金项目：本研究由国家自然科学基金项目(31730093;31971405)资助引用格式：Yin X.X.,Chen Q.Q.,Liu H.S.,Ma C.L.,and Wang S.M.,2023,Research progress in the role of calcium signaling in plantresponse to salt stress,Fenzi Zhiwu Yuzhong(Molecular Plant Breeding),21(3):850-857.(殷秀霞,陈芹芹,刘海双,马春莲,王锁民,2023,钙信号在植物响应盐胁迫中的作用研究进展,分子植物育种,21(3
2、):850-857.)评述与展望Review and Progress钙信号在植物响应盐胁迫中的作用研究进展殷秀霞1,2陈芹芹1,2刘海双1,2马春莲1,2王锁民1,2*1 兰州大学,草地农业生态系统国家重点实验室,兰州,730020;2 兰州大学草地农业科技学院,兰州,730020*通信作者,摘要钙(Ca2+)是一种重要的第二信使，在植物应答各种逆境胁迫的过程中发挥着关键作用。环境胁迫会激活植物体内的 Ca2+转运蛋白，引起细胞质中 Ca2+水平发生变化并产生钙信号，再由钙结合蛋白感受并转导钙信号，这一过程形成了复杂的调控网络。盐胁迫下，在多种植物中都已鉴定出大量组成钙信号网络的与Ca2+转
3、运、钙信号感受及转导相关的基因。为了明确这些基因在盐胁迫下钙信号网络中的作用，本研究综述了植物 Ca2+转运蛋白及钙结合蛋白在盐胁迫响应中的作用研究进展，有望为植物耐盐机理研究及耐盐作物育种提供新的思路和方向。关键词钙信号;盐胁迫;Ca2+转运;钙结合蛋白Research Progress in the Role of Calcium Signaling in Plant Response toSalt StressYin Xiuxia1,2Chen Qinqin1,2Liu Haishuang1,2Ma Chunlian1,2WangSuomin1,2*1 State Key Laborat
4、ory of Grassland Agro-ecosystems,Lanzhou University,Lanzhou,730020;2 College of Pastoral Agriculture Science and Technolo-gy,Lanzhou University,Lanzhou,730020*Corresponding author,DOI:10.13271/j.mpb.021.000850AbstractCa2+is an important second messenger,plays a key role in plant responses to various
5、 stresses.In plant,Ca2+transporters activated by environmental stress,which cause the changed Ca2+level in the cytoplasm to producecalcium signaling.It was then sensed and transduced by calcium binding proteins.This process forms an extremelycomplex regulatory network.A large number of genes related
6、 to Ca2+transport,the sense and transduction ofcalcium signaling have been identified in many plants that constitute calcium signaling network under salt stress.Inorder to clarify the roles of these genes in the calcium signaling network,this study reviewed the latest rese-archesof plant Ca2+transpo
7、rters and calcium binding proteins in the response to salt stress,which is expected to providenew ideas and direction for the research on the mechanism of plant salt tolerance and the breeding of salt-tolerantcrops.KeywordsCalcium signaling;Salt stress;Ca2+transport;Calcium binding protein钙(Ca)是植物生长
8、所必须的营养元素之一，参与了植物生长发育的整个过程，包括种子萌发、植株生长、花器官形成和果实成熟等；同时在植物细胞壁形成，保护质膜以及维持细胞内的稳态等过程中发挥重要作用(DeFalco et al.,2010;Thor,2019)。此外，Ca2+是一种重要的第二信使，参与植物响应多种逆境胁迫，如抗病、抗虫及非生物胁迫等(Wilkinsetal.,2016)。盐胁迫下，细胞外高浓度的 Na+激活 Ca2+的跨膜转运，导致细胞质中 Ca2+浓度迅速升高，而参与 Ca2+转运的钙通道是信号物质由细胞外转导至细胞内的直分子植物育种，2023 年，第 21 卷，第 3 期，第 850-857 页Mol
9、ecular Plant Breeding,2023,Vol.21,No.3,850-857接媒介。同时，钙/阳离子逆向转运蛋白 CaCAs(Ca2+/cation antiporters)与 Ca2+-ATPase 是维持细胞内 Ca2+动态平衡的重要组成部分(王文昌等,2016)。Ca2+进入细胞内后，钙结合蛋白在感知与转导钙信号的过程中起着关键作用，钙信号与钙结合蛋白结合形成新的信号系统，进一步激活 Na+转运蛋白，调节细胞内的 Na+稳态，从而缓解高盐环境对植物造成的伤害(Shi et al.,2000;Gao et al.,2019;Jiang et al.,2019)。近年来，对钙
10、信号转导及其参与盐胁迫响应的研究已经较为深入，但是高浓度的 Na+激活的钙通道目前仍不清楚(图 1)。据统计，全球约 12108hm2的土地受盐渍化的影响，且盐渍化土地面积仍在逐年扩大(杨伟等,2018)。盐胁迫下，植物的生长发育受阻，产量和品质大幅降低，严重制约了农牧业生产(Deinlein et al.,2014)。因此，加强植物耐盐分子机制的研究尤为重要。本研究对组成植物钙信号网络的 Ca2+转运蛋白和钙结合蛋白在响应盐胁迫中的重要作用及最新研究进展进行了综述和展望。1 Ca2+转运蛋白对盐胁迫的响应植物感知盐环境的刺激后，通过调控细胞内Ca2+浓度的瞬时变化，使其响应盐胁迫。钙通道、C
11、a-CAs 和 Ca2+-ATPase 等 Ca2+转运相关蛋白在植物细图 1 钙信号在植物盐胁迫响应中的作用模式Figure 1 Mode of calcium signal in plant salt stress response胞内 Ca2+浓度调节中发挥重要作用(Maoetal.,2021)。1.1钙通道调控Ca2+的内流当植物对环境刺激作出响应时，钙通道是信号物质从细胞外转运至细胞内的直接媒介(Swarbrecketal.,2013;贾如等,2014)。其中，植物环核苷酸门控离子通道(cyclic nucleotide-gated channels,CNGCs)通过转运 Ca2+，
12、在胁迫响应中发挥重要作用(DeFalco et al.,2016;Gu et al.,2017;Meena et al.,2019)。拟南芥(Ara-bidopsis thaliana)AtCNGC19 通过调节 Ca2+内流并与 CaM2 相互作用，激活下游防御信号以参与植物对食草昆虫的防御(Meena et al.,2019)。AtCNGC6 被证明可以介导热诱导的 Ca2+内流，促进热激蛋白编码基因的表达，从而提高植物的耐热性(Gao et al.,2012)。在盐胁迫下，环境中的 Na+与植物盐受体 GIPC(Gly-cosyl inositol phosphorylceramides
13、)结合打开质膜上的钙通道，进而导致细胞内 Ca2+浓度增加形成钙信号，但在此过程中受 GIPC 调控并介导 Ca2+转运的钙通道蛋白目前仍不清楚(Jiang et al.,2019)。鉴于植物CNGCs 介导多种胁迫信号传递，故推测该家族蛋白可能通过调控 Ca2+转运参与盐胁迫响应。已有研究证明在拟南芥中定位于质膜的 AtCNGC2 能介导 Ca2+内流(Wang et al.,2017)。蓖麻(Ricinus communis)Rc-CNGC2 在 300 mmol/L NaCl 处理后表达量显著上钙信号在植物响应盐胁迫中的作用研究进展Research Progress in the Rol
14、e of Calcium Signaling in Plant Response to Salt Stress851分子植物育种Molecular Plant Breeding调。因此，推测高浓度的 Na+可诱导 RcCNGC2 转运Ca2+，并参与响应盐胁迫(段琼等,2020)。1.2 CaCAs维持Ca2+稳态植物 CaCAs 是维持细胞内 Ca2+稳态的主要成员(Liu et al.,2014)。陆生植物 CaCAs 包括：H+/Ca2+逆向转运蛋白(H+/cation exchanger,CAX)、阳离子/Ca2+逆向转运蛋白(cation/Ca2+exchanger,CCX)、Mg2
15、+/H+逆向转运蛋白(Mg2+/H+exchanger,MHX)和 Na+/Ca2+逆向转运蛋白类蛋白(Na+/Ca2+exchanger like protein,NCL)(Emery et al.,2012;Taneja et al.,2016)。高等植物 CAXs 家族根据其对底物特异性的不同可分为 1A 和 1B 两个亚族(Shigaki et al.,2006)。例如拟南芥中，1A 亚族的 AtCAX1 和 AtCAX3 特异性地维持 Ca2+的稳态；1B 亚族的 AtCAX2 和 AtCAX5能促进 Ca2+、Cd2+和 Mn2+等多种离子的转运(Pittmanand Hirsch
16、i,2016;Taneja et al.,2016)。其中，CAX1 可能参与植物盐胁迫响应的负调控，在拟南芥中超表达盐地碱蓬(Suaeda salsa)SsCAX1 基因增加了转基因植株对盐胁迫的敏感性(Han et al.,2012)，并且在烟草(Nicotiana tabacum)中超表达 AtCAX1 基因也有类似的现象(Mei et al.,2007)。高等植物中通常有 36个 CCX 蛋白，研究发现拟南芥 ccx1-1 突变体对低Ca2+处理敏感，推测 AtCCX1 可能参与钙信号转导(Li et al.,2016a)。AtCCX2 基因的表达受盐胁迫诱导，并通过调控内质网中 Ca2+的积累参与植物盐胁迫响应(Corso et al.,2018)。在拟南芥中，AtMHX 可以增加液泡中 Mg2+的浓度(Shaul et al.,1999;Pittmanand Hirschi,2016;Taneja et al.,2016)。此外，植物NCL 蛋白为 CaCAs 超家族的新成员，拟南芥中的研究显示定位于质膜的 AtNCL 基因受盐胁迫诱导表达，且其具有 Na+/Ca2+交换活